Poncius Pilátus két évvel Jézus nyilvános működésének kezdete előtt, Kr. u. 26-ban mint ötödik helytartó jött Júdeába. Történelmi kutatások alapján tudjuk, hogy az ősi Pontius nemzetségből származott, és tagja volt a lovagok rendjének. Kinevezését a császári gárda prefektusának, Seianusnak köszönhette.
Seianus az egész birodalomban hírhedt volt zsidóellenességéről. Mint belügyminiszter elvárta az újonnan kinevezett hivatalnoktól, hogy az ő zsidóellenes eszméit Júdeában valósítsa meg. Pilátus olyannyira nem okozott csalódást Seianusnak, hogy az hamarosan megtisztelte őt a császár barátja (Amicus Caesaris) címmel. Ez volt az a közeg, ahol Jézus felnőtt, és ahol élete fő eseményei megtörténtek. Pilátus néhány hivatali intézkedéséből sejthetjük, miféle zsidóellenes lélek lakott benne. Például történelmi tény, hogy mindjárt a hivatalba lépésekor nyíltan provokálta a zsidókat. Tudta, a zsidóknak törvényük volt rá, hogy ne készítsenek képet, és Pilátus elődei nem is állítottak ki Jeruzsálemben a császár képmását ábrázoló hadijelvényeket, Pilátus viszont megparancsolta, hogy a római csapatok, miután éjszaka bevonultak Jeruzsálembe, a templomtéren állítsák fel őket. Másnap reggel a zsidók ezt meglátták, és szörnyen felháborodtak. Azonnal nagyszámú küldöttséget indítottak útnak a tengerparti Caesareába, ahol a prokurátor székhelye volt, és a jelvények azonnali eltávolítását követelték. A zsidók öt napon és éjszakán át tüntettek Pilátus palotája előtt. Pilátus a hatodik napon körülvétette őket legionáriusaival, és azzal fenyegetőzött, hogy ha nem hagyják abba az ordítozást, és nem oszlanak szét, akkor valamennyiüket megöleti. De az újdonsült helytartó elszámította magát, mert a zsidók erre együtt azt kiáltották: „szívesebben halunk meg, mintsem ezt a szörnyűséget elviseljük!” Pilátusnak ekkor el kellett rendelnie, hogy távolítsák el a kifogásolt jelvényeket Jeruzsálemből. De ez csak a pályafutása kezdete volt, később sokkal bosszantóbb módon viseltetett a zsidók gőgje iránt. Egy másik alkalommal az alexandriai zsidó filozófus, Philón úgy írt a zsidókat ért üldözésről, hogy Pilátus — „nem annyira azért, hogy Tiberiusnak kedvében járjon, hanem inkább, hogy a zsidókat keserítse” — Heródes palotájában arany fogadalmi pajzsokat tétetett fel, melyeken a császár képe volt látható. Amikor az előkelőbb zsidók ezt hivatalosan elpanaszolták a császárnak, akkor az elrendelte a pajzsok eltávolítását, melyeket a Caesareában lévő Augustus-templomba vitetett át, ezzel is bosszantva a zsidókat.
Pilátusra egyébként jellemző volt, hogy később egyetlen alkalmat sem szalasztott el, hogy bosszantsa őket. Nagyszerű példája ennek az, hogy Kr. u. 29-ben olyan pénzérméket verettetett, amelyeken a főpapi bot és egy merítőkanál volt látható. Ezzel arra kényszerítette a zsidókat, hogy mindennap kezükbe vegyék ezeket a jelképeket. Ironikus, hogy mindkét ábrázolt tárgy a római főpap (pogány) kelléke volt.
Iosephus Flavius zsidó történetírónak is tudomása volt egy véres összecsapásról, mely akkor történt, amikor Pilátus egy vízvezeték építéséhez a templom kincstárából vette el a pénzt. A zsidók tüntetést szerveztek emiatt. Amikor Pilátus minderről értesült, néhány katonát civil ruhába öltöztetett, és az összegyűlt zsidók közé küldte őket. A katonák egy husángot vittek magukkal a ruhájuk alatt, Pilátus jelére pedig elkezdték ütni-verni a meglepődött zsidókat. Nagy pánik tört ki, és sokakat összetiportak a tömegben.
Pilátus helytartóságának vége egy brutális vérontás volt a szamariaiak között. A történet szerint egy szamariai álpróféta megtiltotta követőinek, hogy megmutassák Mózes szent edényeit. Pilátus e mögött lázadást sejtett, ezért elrendelte, hogy csapatai szállják meg a Garizim-hegyet. Amikor a rómaiak azt látták, hogy a szamariaiak egyre nagyobb számban gyűlnek össze, támadásba kezdtek. A szamariaiak közül sokan elestek, a vezetőiket kivégezték. Ekkor a szamariai főtanács, melynek Rómában politikai tekintélye volt, hivatalos vádiratot nyújtott be Pilátus ellen. A legátus kivizsgáltatta a vádakat, és a helytartót fölmentette hivatalából. Kr. u. 37 első napjaiban Rómába rendelte, hogy ott adjon számot tevékenységéről. Mire azonban Pilátus Rómába ért, az öreg Tiberius császár már meghalt. Az új császárt Caligulának hívták, ő pedig nem fogadta a kegyvesztett hivatalnokot, hanem minden további nélkül fölmentette hivatalából. Pilátus további sorsáról nincsenek adataink. Néhány utalás szerint élete nem természetes halállal ért véget.